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Antimicrobial resistance in aquaculture and fisheries: A geospatial modeling approach

par Schar, Daniel
Président du jury Dubois, Philippe
Promoteur Gilbert, Marius
Co-Promoteur Van Boeckel, Thomas P
Publication Non publié, 2023-01-30

Thèse de doctorat

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Résumé :

Global food animal production systems are experiencing rapid transformation, driven by expanding demand for animal source nutrition. Aquaculture is amongst the fastest growing food animal sectors globally and generates half of all aquatic animals for human consumption. As part of this global expansion, antimicrobials are used to treat and control disease in aquatic food animal production, exerting selective pressures driving antimicrobial resistance. Antimicrobial resistance—the capacity of microbes to withstand antimicrobial therapy—represents an urgent and growing threat to human and animal health, sustainable development, and the long-term viability of food production industries. Yet trends in antimicrobial use and antimicrobial resistance in aquatic food animals are seldom documented, despite their potential to inform global action.This work pursues three primary objectives. First, to generate quantitative estimates of antimicrobial use in the global aquaculture industry. Second, to synthesize current evidence on antimicrobial resistance from aquatic food animals over two decades in Asia – the world’s most productive aquaculture and fisheries region. And third, to examine dispersal pathways for antimicrobial resistant pathogens and their resistance determinants.In Chapter 2, species-specific antimicrobial use coefficients from point prevalence surveys are combined with aquaculture production volumes to model global aquaculture antimicrobial use, pointing to a projected 33% increase between 2017 and 2030 with Asia contributing the largest share of use. In Chapter 3, a dataset of antimicrobial resistance rates is generated and used to map resistance at 10 km resolution in freshwater and marine systems, revealing resistance hotspots corresponding to areas experiencing rapid aquaculture and fisheries growth and identifying priority freshwater locations for future surveillance effort. Elevated multi-drug resistance is found in cultured aquatic animals intended for human consumption. In Chapter 4, a Bayesian phylodynamic and phylogeographic analysis of invasive, hypervirulent Streptococcus agalactiae is performed, reconstructing dispersal pathways and showing bidirectional human-fish host switching in a pathogen carrying antimicrobial resistance genes at the human-aquatic animal interface.Estimates generated in this work constitute a baseline against which future trends in antimicrobial use and antimicrobial resistance can be evaluated and informing targeted interventions to scale back antimicrobial resistance risk in a high-growth aquaculture and fisheries industry.

Les systèmes mondiaux de production d'animaux destinés à l'alimentation connaissent une transformation rapide, motivée par la demande croissante de nutrition d'origine animale. L'aquaculture est l'un des secteurs des animaux destinés à l’alimentation qui connaît la croissance la plus rapide au niveau mondial; ce secteur génère la moitié des animaux aquatiques destinés à la consommation humaine. Dans le cadre de cette expansion mondiale, des antimicrobiens sont utilisés pour traiter et contrôler les maladies dans la production d'animaux aquatiques destinés à l'alimentation, ce qui exerce des pressions sélectives favorisant la résistance aux antimicrobiens. La résistance aux antimicrobiens, c'est-à-dire la capacité des microbes à résister aux traitements antimicrobiens, représente une menace urgente et croissante pour la santé humaine et animale, le développement durable et la viabilité à long terme des industries de production alimentaire. Pourtant, les tendances en matière d'utilisation d'antimicrobiens et de résistance aux antimicrobiens chez les animaux aquatiques destinés à l'alimentation sont rarement documentées, malgré leur potentiel à éclairer l'action mondiale.Ce travail poursuit trois objectifs principaux. Tout d’abord, générer des estimations quantitatives de l'utilisation des antimicrobiens dans l'industrie aquacole mondiale. Deuxièmement, synthétiser les données actuelles sur l'antibiorésistance des animaux aquatiques destinés à l'alimentation sur deux décennies en Asie, la région la plus productive au monde en matière d'aquaculture et de pêche. Et troisièmement, examiner les voies de dispersion des pathogènes résistants aux antimicrobiens et leurs déterminants de résistance.Dans le chapitre 2, les coefficients d'utilisation d'antimicrobiens spécifiques aux espèces, issus d'enquêtes de prévalence ponctuelle, sont combinés aux volumes de production aquacole afin de modéliser l'utilisation mondiale des antimicrobiens en aquaculture. Il en ressort une augmentation prévue de 33 pourcent entre 2017 et 2030, l'Asie représentant la plus grande part de l'utilisation. Dans le chapitre 3, un ensemble de données sur les taux de résistance aux antimicrobiens est généré et utilisé pour cartographier la résistance à une résolution de 10 km dans les systèmes d'eau douce et marins, révélant des points chauds de résistance correspondant aux zones connaissant une croissance rapide de l'aquaculture et de la pêche et identifiant les emplacements en eau douce prioritaires pour de futurs efforts de surveillance. Une résistance élevée à plusieurs médicaments est observée chez les animaux aquatiques d'élevage destinés à la consommation humaine.Dans le chapitre 4, une analyse phylodynamique et phylogéographique bayésienne de Streptococcus agalactiae invasif et hypervirulent permet de reconstruire les voies de dispersion et de démontrer un changement d'hôte bidirectionnel entre l'homme et le poisson pour un pathogène porteur de gènes de résistance aux antimicrobiens à l'interface homme-animal aquatique.Les estimations générées dans ce travail constituent une base de référence qui pourra servir à évaluer les tendances futures en utilisation d’antimicrobiens et en résistance aux antimicrobiens, ainsi qu’à éclairer de futures interventions pour réduire le risque de résistance aux antimicrobiens dans une industrie de l'aquaculture et de la pêche à forte croissance.