par Avanzi, Quentin 
Président du jury de Biseau D'Hauteville, Jean-Christophe
Promoteur Detrain, Claire
Publication Non publié, 2025-10-24
Président du jury de Biseau D'Hauteville, Jean-Christophe
Promoteur Detrain, Claire
Publication Non publié, 2025-10-24
Thèse de doctorat
| Résumé : | En raison de leurs populations denses, génétiquement apparentées qui vivent dans des nids confinés, les colonies de fourmis sont particulièrement vulnérables aux maladies. Pour limiter ces risques, elles ont développé un large éventail de stratégies d’immunité sociale. Celles-ci se regroupent en trois grandes catégories: l’évitement, qui réduit la probabilité de rencontrer des agents pathogènes; la résistance, qui diminue activement la charge pathogène; et la tolérance, qui limite les effets négatifs des pathogènes sans en réduire la charge. De nombreux facteurs influencent le recours à ces différentes stratégies sanitaires, tels que l’intensité du risque infectieux, l’organisation sociale et spatiale de la colonie ou encore les compromis entre les stratégies adoptées. En utilisant la fourmi rouge Myrmica rubra comme modèle, cette thèse explore comment les colonies équilibrent et organisent ces défenses sanitaires face au champignon entomopathogène Beauveria bassiana. Dans le premier chapitre, nous étudions le lien entre division du travail et immunité sociale en suivant individuellement des ouvrières taguées pendant trois jours afin de caractériser leurs profils comportementaux. Ces suivis révèlent une organisation sociale structurée en cinq groupes fonctionnels : fourrageuses, fourrageuses intermittentes, domestiques, nourrices et ouvrières inactives. Nous confrontons ensuite les colonies à un risque sanitaire faible (cadavre de congénère) suivi d’un risque sanitaire élevé (cadavre sporulant de congénère). Dans le cas d’un risque faible, le rejet des cadavres est principalement assuré par les fourrageuses intermittentes. En présence de cadavres sporulants, on observe une moindre spécialisation à cette tâche, avec un éventail plus large d’ouvrières participant au rejet, ce qui accélère l’élimination de cette source d’infection. Quelques jours avant l’introduction des cadavres, les ouvrières qui contacterons par la suite ces cadavres présentent déjà des niveaux plus élevés de toilettage prophylactique, ce qui suggère l’existence d’ouvrières hygiénistes au sein des sociétés de M. rubra. Enfin, les fourrageuses présentent la mortalité la plus élevée à la suite de l’infection, reflétant vraisemblablement leur immunosénescence.Un second chapitre examine l’organisation spatiale des stratégies sanitaires. Nous divisons chaque nid de M. rubra en deux colonies sœurs, exposées soit à une charge pathogène fixe (les ouvrières étant forcées de coexister avec des cadavres), soit à une charge libre (les cadavres pouvant être rejetés). Chaque nid est ensuite cartographié en 61 hexagones, pour lesquels nous mesurons la densité et l’activité des ouvrières ainsi que les niveaux de toilettage individuel, social et extensif. Ces mesures sont effectuées une heure, un jour et une semaine après l’introduction de cadavres non infectés, puis de même avec des cadavres sporulants. Nos observations spatiales montrent que les ouvrières inactives se regroupent autour de la reine, la protégeant passivement d’éventuelles infections sans pour autant la toiletter particulièrement, même en présence d’un risque sanitaire élevé. En revanche, les zones de forte activité de toilettage se situent systématiquement à l’entrée du nid, interface privilégiée avec les ouvrières revenant de l’extérieur. Enfin, quelle que soit la nature du risque, ces comportements de résistance restent spatialement dissociés de la localisation de la menace sanitaire.Le troisième chapitre examine l’équilibre dans l’investissement entre les stratégies sanitaires de tolérance et de résistance. Nous mesurons ainsi deux indicateurs de fitness (la mortalité des ouvrières et du couvain), trois indicateurs de résistance (toilettage individuel, social et extensif) et trois indicateurs de tolérance (recrutement, consommation de nourriture et production de couvain). En parallèle, pour étudier la spécificité des réponses sanitaires des colonies, nous divisons à nouveau chaque nid de M. rubra en deux colonies sœurs, exposées soit à une charge pathogène fixe, soit à une charge libre. Concernant les stratégies de tolérance, la production de couvain augmente après l’infection, ce qui aide à compenser les pertes en ouvrières. De plus, après exposition à des cadavres sporulants, moins de fourrageuses participent au recrutement alimentaire, mais la colonie dans son ensemble rapporte davantage de nourriture, mettant en évidence une possible compensation des coûts énergétiques liés à l’infection. Quant aux indicateurs de résistance, les stratégies de toilettage varient selon le type de risque : en présence de cadavres non infectieux, les colonies augmentent principalement le toilettage individuel, tandis que la présence de cadavres sporulants entraîne une hausse des trois formes de toilettage. Lorsque les cadavres sporulants étaient confinés dans la cage métallique, l’augmentation des comportements de toilettage persistait plus longtemps dans les nids, durant au moins un jour. Enfin, les colonies sœurs présentent des performances similaires en matière de tolérance, mais diffèrent pour les stratégies de résistance. Nous observons également un compromis dans l’investissement entre stratégies de tolérance et de résistance en présence de cadavres non infectés. Cet équilibre disparaît cependant lorsque le nid est confronté à des cadavres sporulants, suggérant que face à des menaces sanitaires élevées les colonies outrepassent les compromis habituels relatifs à l’immunité sociale.Cette Thèse met en lumière les compromis entre différentes stratégies sanitaires opérés par les colonies de fourmis et démontrent leur grande flexibilité dans l’ajustement de ces stratégies. Elle suggère que face à des menaces sanitaires élevées, les colonies peuvent modifier l’allocation habituelle aux tâches sanitaires afin d’accélérer la résistance à l’infection. Enfin, ils montrent que si l’organisation spatiale des réponses sanitaires est bien marquée au sein du nid, elle n’est altérée qu’en intensité et conserve la même structuration spatiale en cas d’infection sévère ou de risque persistant. |
| Due to their dense, genetically related populations living in confined nests, ant colonies are particularly vulnerable to disease and have therefore developed a social immunity. This collective defence can be divided into three main strategies: avoidance, which reduces the likelihood of encountering pathogens; resistance, which actively decreases pathogen load; and tolerance, which limits the negative effects of pathogens without reducing their load. Many factors influence the deployment of these different health strategies, including the intensity of the infectious risk, the social and spatial organisation of the colony, and the trade-offs between adopted strategies. Using the red ant Myrmica rubra as a model, this thesis explores how colonies balance and organise these health defences against the entomopathogenic fungus Beauveria bassiana.In the first chapter, we examine the link between division of labour and social immunity by individually tracking tagged workers over three days to characterise their behavioural profiles. These observations reveal a social organisation structured into five functional groups: foragers, intermittent foragers, domestics, nurses, and inactive workers. We then expose the colonies to a low health risk (nestmate corpses) followed by a high health risk (sporulating nestmate corpses). Under low risk, cadavers are primarily handled by intermittent foragers. In the presence of sporulating cadavers, we observe less specialisation in necrophoresis, with a broader range of workers participating in corpse discarding, speeding up the removal of this infectious source. Interestingly, the workers that would later contact these corpses displayed elevated levels of prophylactic grooming beforehand, suggesting the existence of hygienist workers within M. rubra societies. Finally, foragers exhibit the highest mortality following infection, likely reflecting their immunosenescence.A second chapter examines the spatial organisation of sanitary strategies. Each M. rubra nest is split into two sister colonies, exposed to either a fixed pathogen load, forcing workers to coexist with corpses, or a free load, allowing corpses to be rejected. Each nest is then mapped into 61 hexagons, for which we measure worker density and activity, as well as levels of individual, social, and extensive grooming. These measurements are taken one hour, one day, and one week after the introduction of uninfected corpses, and then repeated with sporulating corpses. Our spatial observations show that inactive workers cluster around the queen, providing passive protection from potential infections without notable grooming increase, even in the presence of a high sanitary risk. In contrast, areas with elevated grooming activity are systematically located at the entrance, the main interface for workers returning from the outside. Finally, regardless of the risk intensity, these resistance behaviours remain spatially dissociated from the actual location of the health threat.The third chapter examines the trade-off between tolerance and resistance strategies. We measure two fitness proxies (worker and brood mortality), three resistance proxies (individual, social, and extensive grooming), and three tolerance proxies (recruitment, food consumption, and brood production). At the same time, to investigate the specificity of the colonial sanitary response, we divide each M. rubra nest into two sister colonies, exposed either to a fixed pathogen load or to a removable load. Regarding tolerance strategies, brood production increases after infection, partially compensating for worker losses. In addition, after exposure to sporulating cadavers, fewer foragers engage in food recruitment, yet the colony as a whole collects more food, possibly compensating for the energy costs associated with infection. Regarding resistance proxies, grooming responses vary according to the type of risk: in the presence of non-infectious corpses, colonies mainly increase individual grooming, whereas sporulating corpses lead to an increase in all three forms of grooming. When sporulating cadavers are confined to the metallic grid, this increase in grooming behaviour persists longer within the nests, lasting at least one day. Finally, tolerance-related traits show colony-specific levels that remain proportionate between sister colonies, whereas resistance-related proxies did not. We also observe a trade-off in investment between tolerance and resistance strategies in the presence of uninfected carcasses. However, this balance disappears when the nest is confronted with sporulating carcasses, suggesting that, under high sanitary threats, colonies may override the typical trade-offs linked to social immunity.This thesis deepens our understanding of the trade-offs between different sanitary strategies employed by ant colonies and demonstrates their flexibility in adjusting these strategies to varying levels of pathogenic risk. When faced with severe health threats, colonies can adjust their usual allocation of work to sanitary tasks in order to accelerate resistance to infection. Finally, they show that while the spatial organisation of health responses is clearly defined within the nest, it changes only in intensity, maintaining the same spatial pattern even during severe infections or persistent sanitary challenge. |
